Signore di Barchi in questi anni gloriosi fu Giovanni della Rovere che si sposò nel 1478 con la figlia del duca Federico. Questo matrimonio fu il primo passo verso l’unione delle due dinastie (Montefeltro – Della Rovere), unione che sarà effettiva nel 1508, quando Francesco Maria della Rovere, figlio di Giovanni, diventerà duca d’Urbino.

La svolta più importante nella storia della cittadina avvenne in pieno Rinascimento con la costituzione nel 1538 del Vicariato di Barchi (un vero e proprio Stato con giurisdizione su altri cinque castelli) il quale divenne indipendente dal “Vicariato Vecchio”. Sempre più interessato fu quindi l’intervento dei Duchi di Urbino, che a Barchi possedevano un sontuoso edificio adibito a residenza estiva.

Nel 1550 il Castello fu concesso in feudo al Conte Pietro Bonarelli della Rovere di Ancona, che, per l’occasione, fu nominato Marchese di Barchi. La grande rivoluzione urbanistica voluta dal duca Guidubaldo II della Rovere cambiò completamente il ruolo del Castello, il quale da un importantissimo centro strategico-militare venne tramutato in un’attiva, socialmente e culturalmente, cittadina rinascimentale. Il Duca affidò i lavori al suo architetto di fiducia, il bolognese Filippo Terzi (Bologna 1520 ca. – Lisbona 1597), uno dei più grandi architetti di tutto il Rinascimento.

Barchi rappresenta senz’altro la più completa e importante opera italiana di questo grandissimo architetto che ideò per conto del duca Guidubaldo II, una vera e propria “Cittadina Rinascimentale”, trasformando il Castello in un mirabile esempio della nuova concezione urbanistica rinascimentale.

Barchi conserva ancora intatta questa Cittadina nella quale è tuttora completamente evidente la nuova razionale divisione degli spazi urbanistici voluta dal Filippo Terzi: egli riprogettò l’intero Castello, aprendo un elegante corso che taglia in due l’intero abitato; realizzando la piazza posta al centro e studiata in modo tale da presentarsi come un immaginario palcoscenico per chi entra dalla Porta Vecchia; disegnando la nuova Chiesa, il Palazzo Comunale e la superba torre dominante sull’intera vallata; creando infine la nuova sontuosa entrata, culminante, non in un arco militarmente studiato per la difesa del Castello, ma in un vero e proprio arco trionfale, la Porta Nova.
Nel 1631 l’ultimo duca Francesco Maria II, passò a miglior vita e l’intero Ducato di Urbino entrò a far parte dello Stato Pontificio. Il "Vicariato di Barchi" prosperò quindi a lungo, come un vero e piccolo Stato, acquisendo notevole importanza nell’ambito dello Stato della Chiesa.